Историята се развива век след събитията в Phantom Hourglass, в нов свят, където „Spirit Tracks“ — магически железопътни линии, свързващи свещени храмове — започват мистериозно да изчезват. Линк, ученик машинист, е призован да разследва явлението и скоро става свидетел на атаката на канцлера Коул, който отнема душата на Зелда от тялото ѝ, за да я използва като съд за демона Маладус. Зелда, вече в духовна форма, придружава Линк през цялото приключение, предлагайки помощ при пъзели и битки.

Играчите пътуват с влак между райони, срещат врагове, изследват подземия и използват сензорния екран, за да решават пъзели. Сътрудничеството със Зелда е ключов елемент, тъй като тя може да контролира Phantom Armor и активно да помага при решаването на предизвикателства. Играта се отличава с оригиналната употреба на влака като средство за придвижване, динамичната връзка между Линк и Зелда и използването на възможностите на DS, предлагайки свежо и вълнуващо приключение в света на Хайрул.